В 1970–1985 годах В. Фокин был режиссером Московского театра «Современник». В 1985–1991 годах возглавлял Московский театр имени М. Н. Ермоловой. Первые же постановки молодого главного режиссера вывели театр в число популярнейших. По единодушному признанию прессы программный для Фокина первый в Театре имени Ермоловой спектакль «Говори…» означал для театральной России поворот к новому театральному мышлению. За этот спектакль в 1987 году Валерий Фокин был удостоен Государственной премии РСФСР в области литературы и искусства.
В 1975–1979 годах преподавал в ГИТИСе, в 1993–1994 в высшей Краковской театральной школе (Польша) и Токийском театре «Тоэн» (Япония). Вел мастер-класс на европейских режиссерских курсах в Испании, Швеции, Болгарии.
С 1988 года Валерий Фокин — председатель Комиссии по творческому наследию Вс. Э. Мейерхольда. В 1991 году, по инициативе Комиссии по творческому наследию Вс. Мейерхольда и при поддержке Союза театральных деятелей России и Союза архитекторов России, был основан Центр имени Вс. Мейерхольда (ЦИМ). В 1999 году решением Правительства Москвы ЦИМ получил статус государственного унитарного предприятия. В 2000 году Валерий Фокин удостоен Государственной премии России в области просветительской деятельности — за сохранение, изучение и развитие творческого наследия Вс. Мейерхольда, создание Театрально-культурного центра имени Вс. Мейерхольда. Открытие нового здания ЦИМ состоялось 12 февраля 2001 года. Со дня основания до сентября 2011 года Валерий Фокин был директором и художественным руководителем ЦИМ, с сентября 2011 года — является Президентом ЦИМ.
В 2002 году поставил на сцене Александринского театра «Ревизора» Н. В. Гоголя (совместно с ЦИМ), спектакль удостоен Государственной премии РФ, Высшей национальной театральной премия «Золотая Маска», Высшей театральной премия Санкт-Петербурга «Золотой Софит». С 2003 года — художественный руководитель Александринского театра.
Осуществил около ста театральных постановок в России и за рубежом. За годы художественного руководства В. В. Фокина Александринский театр стал ведущим драматическим театром России, инициировав целый ряд масштабных общенациональных и международных проектов. Здесь ежегодно проводится Международный театральный фестиваль «Александринский» (фестиваль не проходил два года подряд из-за ограничений, вызванных пандемией коронавируса). В 2013 году была открыта Новая сцена Александринского театра.
В 2019 году Александринский театр стал основной площадкой масштабной Театральной олимпиады, которая проходила с мая по декабрь 2019 года, город принял более 50 театральных постановок из 20 стран, была реализована программа национальных театров России, в рамках специальных программ были организованы олимпийские площадки на Дальнем Востоке и в «Артеке».
В 2020 году театр получил статус и название Национальный драматический театр России. С января 2021 года на правах филиала в состав театра вошел Псковский академический театр драмы имени А. С. Пушкина. В настоящий момент идет работа по созданию Ассоциации национальных театров.
